两性异形的珊瑚石大小和模块化广播产卵的珊瑚,Porites兜水母目
- 1Laboratorio de游泳生物y Ecologia de暗礁,Centro de Investigaciones Biologicas del Noroeste (CIBNOR),拉巴斯,墨西哥南下加利福尼亚州
- 2红海研究中心的生物和环境科学与工程(BESE),阿卜杜拉国王科技大学(KAUST) Thuwal,沙特阿拉伯
- 3Laboratorio de Esclerocronologia de珊瑚Arrecifales,失去Academica de sistema Arrecifales,研究院Ciencias德尔y Limnologia,大学根据墨西哥、波多黎各莫洛雷斯,问:Roo。、墨西哥
- 4学府Nacional de Mexico /巴伊亚德班德拉斯,巴伊亚德班德拉斯纳亚里特州,墨西哥
- 5Laboratorio de Ecologia码头Centro de Investigaciones Costeras, Centro de la Costa大学大学de瓜达拉哈拉的墨西哥巴亚尔塔港,墨西哥哈利斯科州
- 6路易斯安那州立大学生物科学系的,巴吞鲁日,洛杉矶,美国
- 7皇家研究院Investigaciones Oceanologicas,下加利福尼亚大学恩塞纳达港,墨西哥下加利福尼亚
- 8Departamento de Ecologia码头Centro de Investigacion Cientifica y de Educacion优越德恩塞纳达港,墨西哥恩塞纳达港
- 9CONACyT-Centro de Investigaciones Biologicas del Noroeste (CIBNOR),拉巴斯,墨西哥南下加利福尼亚州
不同的选择压力和能量消耗的配子gonochoristic珊瑚应该随性的殖民地,这可能导致两性异形。珊瑚殖民地由子单元(珊瑚石)创建一个复杂的形态结构。男女之间如果珊瑚石特性是不同的,那么这些单元之间的协调度变化也不尽相同(表型模块化)。本研究检测两性异形的珊瑚石造礁珊瑚Porites兜水母目gonochoric广播已成熟的雌鱼,这与之前相比证明两性异形的同类p . panamensis,gonochoric孵卵器。珊瑚石地区p .兜水母目是雄性比雌性大17% (p < 0.05)。表型模块化分析表明,两性之间的集成的骨骼特征不同p .兜水母目而在p . panamensis。在p .兜水母目,女性特征集成显示高于男性,而相反的模式中观察到p . panamensis。我们的结果证明珊瑚石特征区分性别和建议性之间差异程度的珊瑚石集成与生殖模式可能会有所不同。
1介绍
两性异形动物中普遍存在,但在殖民海洋类群(被认为是罕见莱维坦,2010)。然而,最近的研究在scleractinian珊瑚中发现两性异形大小(Kramarsky-Winter和洛亚,1998年;洛亚和酒井法子,2008),钙化率(Cabral-Tena et al ., 2013;Tortolero-Langarica et al ., 2016;Tortolero-Langarica et al ., 2017;Mozqueda-Torres et al ., 2018;Cruz-Ortega et al ., 2020),骨同位素信号(Cabral-Tena et al ., 2013)、珊瑚石形态(Gonzalez-Espinosa et al ., 2018)。从这些研究(表1),珊瑚石差异被发现只有一个物种(Gonzalez-Espinosa et al ., 2018),美国主要问先前观察到的二态性(主要在增长)可以看到在珊瑚石的特征。
在性别间差异可能更微妙的海洋无脊椎动物(包括克隆和酉)比明显的两性异形中看到许多陆地动物(伯恩斯认为,2013),不同的交配策略和能量消耗的配子(帕克,1979年)仍然和两性之间的最适条件应该选择不同的特征(帕克,1979年;莱维坦,2008)。在沉思的gonochoristic珊瑚,女性获取精子体内受精,至关重要的是,育幼虫内息肉,而男性仅仅释放精子(Baird et al ., 2009;哈里森,2011)。这些差异可以解释他们的珊瑚石的不同形态(Gonzalez-Espinosa et al ., 2018)。与此同时,在gonochoristic广播产卵珊瑚、两性释放配子受精发生外部(Baird et al ., 2009;哈里森,2011),与雌性的幼虫释放保健超出供应鸡蛋。生殖模式之间的不同会导致不同程度的两性异形的珊瑚石造礁的物种。
在模块化的植物,两性之间的形态和特征可以集成不同(巴雷特和脚腕,2013)。随着珊瑚是模块化的生物体,两性异形不仅出现在菌落形态的最基本单位(一个有触手的息肉,其基本骨架,珊瑚石)而且在集成的程度在这些单位(拉斯科et al ., 2003;Shaish et al ., 2007)。殖民地建筑的环境可以诱导形态变化(表型可塑性)(托德,2008),在这些特征之间的集成(例如,分支密度和长度、息肉孔径和它们之间的距离),见octocorals (桑切斯和拉斯科,2003年;桑切斯et al ., 2007)和scleractinian珊瑚(Paz-Garcia et al ., 2015)。这种整合的特征(模块化)尚未在珊瑚男女之间相比。
不同的生殖方式携带不同的能量成本在礁珊瑚(病房里,1995;大厅和休斯,1996),这反过来又可能导致不同程度的两性异形造礁生物之一。在这项研究中,我们测试了两性异形的珊瑚石功能和表型模块化两个同类的珊瑚,不同的性别,但不同的繁殖模式:Porites兜水母目和p . panamensis。p .兜水母目广播已成熟的雌鱼显示两性异形在骨骼的增长速度(Tortolero-Langarica et al ., 2016;表1),但他的珊瑚石形态没有以前性别上同种二形性检测。与此同时,P。panamensis其幼虫(弥漫Carpizo-Ituarte et al ., 2011)。其珊瑚石显示两性异形的直径、密度、和邻近的珊瑚石的数量(Gonzalez-Espinosa et al ., 2018)但没有分析这些特征的集成。
2材料和方法
2.1样本收集和性别鉴定
Porites兜水母目是一种最丰富的大规模热带东太平洋的珊瑚物种(格林et al ., 2017)。我们收集的样品在墨西哥中部太平洋岛屿伊莎贝尔国家公园(图12013年10月)(批准号:DGOPA.04552.040711.1798)。所有殖民地(~ 70厘米直径大小)是用锤子和凿子收集来自同一栖息地深度3 - 5 m最小化表型差异引起的不同的光或流微环境。我们收集18菌落总数:12雄性和雌性6。物种识别是基于视觉分类特征(贝隆,2000)。p .兜水母目是一个gonochoric广播已成熟的雌鱼(格林et al ., 1994;七巧板,2000全年的配子成熟东太平洋(格林et al ., 1994;格林et al ., 2011)。一小部分的雌雄同体的殖民地已报告在哥斯达黎加(格林et al ., 1994),尽管生殖季节和雌雄同体性没有被记录在墨西哥。
图1在墨西哥中部太平洋研究网站。黑星表示收集网站。收集网站巴伊亚德·拉巴斯(LPZ)p . panamensis伊莎贝尔和岛屿国家公园(IINP)p .兜水母目。殖民地从p . panamensis收集和描述在先前的研究Gonzalez-Espinosa et al (2018)。
殖民地的组织学过程性是决定使用Cabral-Tena et al ., 2013和Tortolero-Langarica et al (2016)。简单地说,使用了两个次级样本从每个殖民地(以前收集的Tortolero-Langarica et al ., 2016)。(~ 5 x 5厘米)是对获得组织脱钙,脱水,染色使用马森的三色的协议。每个殖民地都有性别的通过检查对卵母细胞的存在或睾丸使用蔡司AxioVision R1显微镜。第二个片段(~ 10 x 10厘米)用于形态分析框架及其组成珊瑚石。组织被5%的次氯酸钠”来形容他们的形态特征。
2.2模块化的形态特征和分析
2.2.1形态特征和性别之间的比较
选择五个形态性状进行分析(表2)根据他们的潜力之间的分隔Porites物种(Brakel 1977;威尔,1992;巴德et al ., 1994)和揭示两性异形p . panamensis(Gonzalez-Espinosa et al ., 2018)。尼康D5300数码相机是用来捕捉图像珊瑚石密度(图2一个)。由于小尺寸的珊瑚石p .兜水母目(图3 c),获得高分辨率图像也使用日立s - 3000 n扫描电子显微镜(SEM)。那些SEM图像被用来衡量10随机珊瑚石/菌落的形态特征(图2 b;表2)。之前的研究在灭绝和现存Porites物种发现平均从5 - 10珊瑚石最好由回火代表殖民地之间的可变性单珊瑚石(福斯特,1986;威尔,1992;Lopez-Perez 2013;Gonzalez-Espinosa et al ., 2018;2018年Tisthammer和里士满)。我们只选择成熟的珊瑚石和避免最小的珊瑚石,可以新珊瑚石最近由extratentacular崭露头角的(Pichon 2011)或破碎的珊瑚石,给不精确的测量。使用ImageJ版本形态特征进行了分析。1.60软件(https://imagej.nih.gov/ij/)(Schindelin et al ., 2015)。图像校准与网格标准的尺寸。统计分析使用殖民地的意思。测试后的数据正常(Kolmogorov-Smirnov测试)和方差的同质性(列文测试),学生的学习任务是用来确定性别特征差异p .兜水母目。
图2形态特征用于检测两性异形。(一)珊瑚石密度(CDe)(B)珊瑚石直径(CDi)数量的相邻珊瑚石(AC),相邻的珊瑚石的距离(DaC)和珊瑚石区域(汽车)。描述每一个形态特征进行了总结表2。
图3两性异形的形态和珊瑚石特征Porites兜水母目珊瑚(A, B)。平均值(±标准错误)的男性(蓝色)和女性(红色)。黑点代表数据分殖民地。数字在括号表示数量的殖民地。显著性水平:t检验,p < 0.05。珊瑚石的可视化表示p .兜水母目(C)。
我们进行了典型判别分析(CDA)比较两性异形中观察到p .兜水母目(本研究)的数据p . panamensis(https://doi.org/10.5061/dryad.5d6sp)Gonzalez-Espinosa et al (2018)。我们进行了一个随机的分区的菌落总数的50%p . panamensis从数据集与类似的样本进行分析Porites物种。我们使用的五个形态性状(珊瑚石密度、珊瑚石直径,距离相邻珊瑚石,和相邻的珊瑚石的数量;表2CDA)来执行。珊瑚石区域是不习惯,因为它不是衡量Gonzalez-Espinosa et al。(2018)所有与STATISTICA 7进行了统计分析软件(www.statsoft.com)。
2.2.2模块化的分析
使用的四个形态性状CDA (表2特征1 - 4)也用于模块化分析。形态特征之间的集成进行了分析使用条件独立测试和独立图(Magwene 2001)。该方法揭示了两个特征之间的交互后删除其他特征的影响,并提供洞察特征是否以协调的方式或独立发展。由于特征以每个物种的数量,二阶偏相关系数(PCC)的Porites物种从对数转换数据计算。新闻申诉委员会估计为每组两个变量,控制了其余变量(两个)。新闻申诉委员会分析使用STATISTICA 7。
弱特征相互作用从模型中删除了统计比较的pcc边缘排除异常(Magwene 2001)。相互作用的强度计算边缘强度(Magwene 2001;Paz-Garcia et al ., 2015)。在这个模型中,我们使用四类分类交互基于边缘的强度优势结果:弱集成(0 - 0.2),常规集成(0.21 - -0.4),强大的集成(0.41 - -0.6),和很强的(> 0.6)之间的集成特性。每个物种和图形模型构造性物种(2×2性),导致4种不同的模型。生成的图形模型代表形态特征在节点和集成特征线。边缘强度是表示在随后的图形化模型:弱集成(细虚线),常规集成(粗虚线),强大的集成(细实线),和很强的集成(厚的连续线)。每个图形模型的模块化水平将取决于力量(厚度行)和特质连接的数量为每个模型(行)。
3的结果
3.1珊瑚石特征
我们分析了49个殖民地CDA和模块化分析:18Porites兜水母目(12个雄性,雌性6日)和31Porites panamensis(12男性,19岁女性)。在p .兜水母目,两个形态特征明显较大的男性比女性殖民地殖民地(图3;补充表S1)。男性殖民地珊瑚石面积较大(17%;p = 0.047)和直径(10%;比女性(p = 0.024)图3;补充表S1)。为p . panamensis,Gonzalez-Espinosa et al。(2018)恰恰相反:女性比男性更广泛的珊瑚石直径(p = 0.020),而男性有更高的珊瑚石密度(p = 0.016)和相邻的珊瑚石的数量(p = 0.005)。
两性异形的珊瑚石大小统计支持两个物种在CDA (Wilkλ= 0.11596,F(12111)p = 11.676, 0.0001,图4,补充表S2)。CDA,第一轴解释方差的86.1%,第二轴解释物种和两性之间的额外的10.4% (图4)。CDA导致正确分类率在66%以上,平均77%的雄性和雌性两种(补充表S3)。
图4典型判别分析之间的Porites兜水母目和Porites panamensis形态特征。每个符号代表一个殖民地。p . panamensis:男性(N = 12),女(N = 19),p .兜水母目:男性(N = 12),女(N = 6), CDe珊瑚石密度;CDi,珊瑚石直径;相邻的珊瑚石交流;和DaC,相邻的珊瑚石的距离。
3.2模块化
模块化模式之间的不同性别的物种(图5;补充表S4, S5)。相邻的珊瑚石之间的距离(DaC)显示,最高水平的集成特征之间的所有四个模型(图5),而珊瑚石密度(CDe)也显示更高的特征在这两个物种之间的协调(图5)。殖民地女性显示更高的特征(即集成。,higher strength and number of trait connections) than male colonies inp .兜水母目,而p . panamensis显示了相反的模式。
图5模块化的两性之间的差别Porites兜水母目(A, B)和Porites panamensis(C, D)图形模型的模块化水平男性(A, C)和女性(B, D)殖民地,模块化表示特征的数量关系(行)和他们的力量(厚=更强的协调)。
为p .兜水母目之间的集成特征相似,而性别(两个综合特征的男性,三个女性),特征之间的联系是不同的(图5 a, B;补充表S4)。珊瑚石密度与相邻的珊瑚石集成(AC)在两种性别中,但是其他不同性别之间的关联。珊瑚石密度,相邻的珊瑚石的距离,和相邻的珊瑚石的数量是最综合特征在女性殖民地,显示两个连接(图5 b)。相比之下,男性殖民地表现出独特的珊瑚石直径之间的联系(CDi)和相邻的珊瑚石的距离(图5一个)。
而女性的p .兜水母目集成显示略高于男性,模式正好相反p . panamensis特征,男性表现出更高的集成(4特征之间的联系;图5 c,补充表S5)比女性(1特征之间的联系;图5 d,补充表S5)。相邻的珊瑚石珊瑚石密度和距离是最综合在两性特征(图5 c, D)。
4讨论
4.1两性异形珊瑚
广播产卵珊瑚Porites兜水母目性别差异在珊瑚石形态学和相关层面的变化珊瑚石特征(图3- - - - - -4 b,补充表S1、S4, S6)。两性异形在scleractinians已经报道了珊瑚石大小单独珊瑚(Kramarsky-Winter和洛亚,1998年;洛亚和酒井法子,2008;看到表1),为骨骼的生长和钙化率(见表1),以及珊瑚石形态(Gonzalez-Espinosa et al ., 2018)。在两个从家庭Fungiidae gonochoric广播已成熟的雌鱼(Kramarsky-Winter和洛亚,1998年;洛亚和酒井法子,2008),小个体男性而大人女性。在三大加勒比物种(Mozqueda-Torres et al ., 2018;Cruz-Ortega et al ., 2020),男性殖民地骨骼的增长速度高于女性的殖民地。同样,在东太平洋,p .兜水母目(Tortolero-Langarica et al ., 2016),p . panamensis(Cabral-Tena et al ., 2013;Tortolero-Langarica et al ., 2017),雌雄同体广播已成熟的雌鱼Pavona gigantea(Tortolero-Langarica et al ., 2017每年)显示两性异形的骨骼的生长,与男性殖民地以更快的速度增长。Carricart-Ganivet et al。(2013)发现性别差异在骨骼的生长和密度条带Siderastrea siderea同一物种,尽管最近的一个研究使用小样本大小(在不同的位置)未能透露任何差异(本森et al ., 2019)。
先前的研究表明,女性殖民地可能更少能源投资增长由于能量较高的生产成本鸡蛋(大厅和休斯,1996;Cabral-Tena et al ., 2013。相比之下,男性可能会投入更多精力在增长由于低活力的精子的生产成本。这些以前的研究(表1),连同我们的珊瑚石形态学的新结果,表明两性异形在珊瑚可能是常见的,不管系统发育血统(7属),地理位置(红海,东海、加勒比和太平洋东部)或产卵模式(广播已成熟的雌鱼和沉思的人,这项研究),两性间的差异在珊瑚石集成可能促进可塑性,允许物种适应不同的环境条件。
4.2两性异形珊瑚石大小
两性异形与珊瑚石规模经营广播已成熟的雌鱼的不同p .兜水母目(本研究)相比,它的同类p . panamensis(Gonzalez-Espinosa et al ., 2018)。在p .兜水母目、珊瑚石面积比女性在男性殖民地大殖民地(图3;补充表S1)。相比之下,p . panamensis显示,女性殖民地比男性更大的珊瑚石殖民地(Gonzalez-Espinosa et al ., 2018)。配子生产在不同的珊瑚物种数量和规模的影响gamete-producing肠系膜在每个息肉,进而是有限的可用空间内息肉(大厅和休斯,1996)。因此,一个更大的息肉在男性或女性(与一个更大的珊瑚石区)可能会增加生育能力(大厅和休斯,1996;Shlesinger et al ., 1998;Leuzinger et al ., 2003),如在其他广播产卵无脊椎动物(埃文斯和谢尔曼,2013年)。观察到的模式物种之间可能是由于不同的限制强加于女性在两种产卵模式。广播产卵的雌性产生小得多的鸡蛋和没有更高的能源投资幼虫发展在息肉孵卵器(Shlesinger et al ., 1998;格林et al ., 2017)。如果广播产卵雌配子生产已经接近他们的精力充沛的限制,可能会有小选择压力大的女性珊瑚石,而较大的男性殖民地可能仍然倾向于增加精子生产,以避免低精子受精成功由于稀释(奥利弗和巴布科克,1992)。这些可以解释两性之间的差异在珊瑚石的大小p .兜水母目(图3)。
珊瑚石区域也与营养策略,与息肉大小造成的变化之间的权衡优化为自养(小尺寸)或异养(大尺寸)(Conti-Jerpe et al ., 2020)。Porites物种采用自养和异养营养来源(Palardy et al ., 2005;Grottoli et al ., 2006)。更大的珊瑚石地区男性可以提高颗粒有机质的捕捉和浮游的猎物。这样的异养营养来源,他们带来的更大的能源储备,可能会导致更高的宽容来漂白当自养共生的好处是中断的(Conti-Jerpe et al ., 2020;刘et al ., 2022)。随着压力变暖事件发生更频繁(萨伦伯格et al ., 2019),未来的研究应该测试是否珊瑚石大小二态性等生理反应结果钙化率和漂白两性之间的阈值。
配子的生产是最费力的生理活动对珊瑚来说,尤其是对于女性殖民地(大厅和休斯,1996),有时会限制其他进程如骨骼扩展和钙化(Cabral-Tena et al ., 2013;Tortolero-Langarica et al, 2016年;Tortolero-Langarica et al, 2017年)。而生殖输出增加息肉大小、繁殖输出体细胞组织的比例随更高的息肉直径(Leuzinger et al ., 2003)。厚大的息肉需要骨骼元素支持,从而减少生殖组织(可用的空间Leuzinger et al ., 2003)。基于这种逆关系和充满活力的配子的生产成本高,如果没有选择压力对女性珊瑚增加珊瑚石大小(大号女孵卵器)的压力,减少大小在珊瑚石大小应该支持。有趣的是,相反的趋势已经观察到在两个孤独的广播产卵fungiids,女性会比男性更大的息肉(Kramarsky-Winter和洛亚,1998年;洛亚和酒井法子,2008)。性二态性大小取决于不同的选择性压力见p . panamensis(Gonzalez-Espinosa et al ., 2018)。进一步的研究应该带来更多了解两性异形scleractinian珊瑚。
4.3两性异形珊瑚石模块化
珊瑚石特征的集成p .兜水母目女性略高于男性(图4 a, B;补充表S4)。模块的集成可能限制元素(这里的珊瑚石)进化在音乐会由于定向选择在模块(一个或几个特征Magwene 2006;Villmoare 2013;克林根贝格,2014)。珊瑚石特征之间的集成p .兜水母目总体上远远低于在吗p . panamensis(图5,补充表S4, S5)。减少集成,因此较弱的约束,可以允许更大的形态可塑性这个广播物种(克林根贝格,2014)。事实上,高形态可塑性的珊瑚石和整个殖民地的特征p .兜水母目(Forsman声称通过et al ., 2009)。种内珊瑚石变异也很高,显示差异近海和离岸殖民地(2018年Tisthammer和里士满)。
相比之下,在沉思p . panamensis,珊瑚石特征集成在女性比男性低(图4,表S4)。每个息肉在女性的殖民地p . panamensis育一个幼虫可以达到直径800µm (Carpizo-Ituarte et al ., 2011),可能给女性选择压力增加内部空间在每个珊瑚石港大幼虫(Gonzalez-Espinosa et al ., 2018)。强大的选择更大的珊瑚石女性可能会改变殖民地之间的特征的集成程度不同的性别和允许女性殖民地的独立特征变化和更大的形态可塑性。这种可塑性可以自由改变他们的珊瑚石结构取决于环境(托德,2008)应对能量约束。这种潜在的可塑性可能包括(1)增加大小,以适应更大的幼虫,(2)增加能源供应通过更高密度的腰鞭毛虫藻类共生体,和(3)使息肉吃更大的粒子。测试这些假设可以通过测量幼虫大小,Symbiodiniaceae密度、总脂含量和脂肪酸组成的代理食物吸收。刘et al。(2022)测试了两个因素的三个建议,发现珊瑚石面积增加了食物吸收(即。,higher levels of total lipid content and unsaturated fatty acids) but is not correlated with Symbiodiniaceae density in massive corals.
性二态性p .兜水母目和p . panamensis被形态和模块化分析支持。我们的研究结果还表明,珊瑚石直径和面积可用于识别的性别p .兜水母目殖民地与适度的准确性。因此,这些特征可以作为目标特征在其他珊瑚,以更好地理解他们的生殖生物学。不同模式之间的两性异形观察生殖模式(大的雌性在孵卵器与较大的雄性已成熟的雌鱼)可能与每个性面临不同的选择压力。
数据可用性声明
最初的贡献提出了研究中都包含在这篇文章/补充材料。进一步询问可以针对相应的作者。
道德声明
允许收集的样本p .兜水母目被授予秘书处的农业、畜牧业、农村发展、渔业和墨西哥的食物(SAGARPA)(许可证。DGOPA.04552.040711.1798)。允许集合了2013年10月在伊莎贝尔岛国家公园。字段集合是由JJAT-L、APR-T ALC-M,当局的支持在两个国家公园。
作者的贡献
DAP-G, EFB RMP-P本研究的构思和设计。JJAT-L APR-T,在l, RAC-T ALC-M进行田野工作和处理的样品。RMP-P成像进行捕捉和测量。RMP-P、DAP-G EFB和MEH进行数据分析。RMP-P和DAP-G写的手稿。咩有助于改善文本。所有作者的文章和批准提交的版本。
资金
这项工作由项目PEP 10023程序CIBNOR EFB,格兰特promep APR-T - 220265, P / pifi - 2010 - 14 - msu0010z - 10 ALC-M,上天- 55349 r - 19 APR-T proc /中心/ DROPC / 09/2016 ALC-M,海洋BioGenomics资金和国家地理学会。
确认
诺埃米•Bocanegra卡斯蒂略,我们承认阿里尔克鲁兹维拉科Arminda Mejia Rebollo,克劳迪娅·佩雷斯·埃斯特拉达,恩里克·莫拉莱斯演出CIBNOR协助实验室工作。我们感谢埃里克Trevino Balandra援助统计分析和海洋BioGenomics组织支持和建议的早期阶段准备手稿。
的利益冲突
作者声明,这项研究是在没有进行任何商业或财务关系可能被视为一个潜在的利益冲突。
出版商的注意
本文表达的所有索赔仅代表作者,不一定代表的附属组织,或出版商、编辑和审稿人。任何产品,可以评估在这篇文章中,或声称,可能是由其制造商,不保证或认可的出版商。
补充材料
本文的补充材料在网上可以找到:https://www.雷竞技rebatfrontiersin.org/articles/10.3389/fmars.2022.1068391/full补充材料
引用
Baird a . H。,Guest J. R., Willis B. L. (2009). Systematic and biogeographical patterns in the reproductive biology of scleractinian corals.为基础。启生态。另一个星球。系统。40岁,551 - 571。doi: 10.1146 / annurev.ecolsys.110308.120220
巴雷特s c . H。,Hough J. (2013). Sexual dimorphism in flowering plants.j . Exp。机器人。64 (1),67 - 82。doi: 10.1093 / jxb / ers308
本森b E。,Rippe J. P., Bove C. B., Castillo K. D. (2019). Apparent timing of density banding in the Caribbean coralSiderastrea siderea表明复杂的关键生理变量的作用。珊瑚礁38岁,165 - 176。doi: 10.1007 / s00338 - 018 - 01753 - w
巴德a F。,Johnson K. G., Potts D. C. (1994). Recognizing morphospecies in colonial reef corals: I. landmark-based methods.古生物学20 (4),484 - 505。doi: 10.5194 / bg - 13 - 2675 - 2016
Cabral-Tena R。,Reyes-Bonilla H., Lluch-Cota S., Paz-García D., Calderón-Aguilera L., Norzagaray-López O., et al. (2013). Different calcification rates in males and females of the coralPorites panamensis在加利福尼亚湾。3月生态。掠夺。爵士。476年,1 - 8。doi: 10.3354 / meps10269
Carpizo-Ituarte E。,Vizcaíno-Ochoa V., Chi-Barragán G., Tapia-Vázquez O., Cupul-Magaña A. L., Medina-Rosas P. (2011). Evidence of sexual reproduction in the hermatypic coralsPocillopora damicornis,Porites panamensis,Pavona gigantea班德拉斯湾,墨西哥太平洋。Cienc。3月。37岁,97 - 112。doi: 10.7773 / cm.v37i1.1773
Carricart-Ganivet j . P。,Vasquez-Bedoya l F。Cabanillas-Teran N。,Blanchon P. (2013). Gender-related differences in the apparent timing of skeletal density bands in the reef-building coralSiderastrea siderea。珊瑚礁32岁,769 - 777。doi: 10.1007 / s00338 - 013 - 1028 - y
Conti-Jerpe即。,汤普森p D。,黄c·w·M。,黄M。,Oliveira N. L., Duprey N. N., et al. (2020). Trophic strategy and bleaching resistance in reef-building corals.科学。睡觉。6,eaaz5443。doi: 10.1126 / sciadv.aaz544
Cruz-Ortega我。,Cabral-Tena R。A., Carpizo-Ituarte E., Grosso-Becerra V., Carricart-Ganivet J. P. (2020). Sensitivity of calcification to thermal history differs between sexes in the gonochoric reef-building coralsDichocoenia stokesi和Dendrogyra cylindrus。3月的杂志。167年,101年。doi: 10.1007 / s00227 - 020 - 03713 - x
埃文斯j . P。,Sherman C. D. H. (2013). Sexual selection and the evolution of egg-sperm interactions in broadcast-spawning invertebrates.医学杂志。公牛。224年,166 - 183。doi: 10.1086 / BBLv224n3p166
Forsman声称通过z H。,Barshis D. J., Hunter C. L., Toonen R. J. (2009). Shape-shifting corals: molecular markers show morphology is evolutionarily plastic inPorites。BMC另一个星球。医学杂志。9日,45。doi: 10.1186 / 1471-2148-9-45
格林p W。,Colley S. B., Eakin C. M., Smith D. B., Cortés J., Gassman N. J., et al. (1994). Reef coral reproduction in the eastern pacific: Costa Rica, panamá, and Galapagos islands (Ecuador). II. poritidae.3月的杂志。118年,191 - 208。doi: 10.1007 / BF00349785
格林p W。,Colley S. B., Guzmán H. M., Enochs I. C., Cortés J., Maté J. L., et al. (2011). Reef coral reproduction in the eastern pacific: Costa Rica, panamá and the galápagos islands (Ecuador). VI. agariciidae,Pavona鸡眼。3月的杂志。158年,1601 - 1617。doi: 10.1007 / BF01313501
Gonzalez-Espinosa p C。,Paz-Garcia d . A。,Reyes-Bonilla H。,Cabral-Tena R。A., Balart E. F. (2018). Evidence of sexual dimorphism in skeletal morphology of a gonochoric reef coral.r . Soc Sci开放。5,171843。doi: 10.1098 / rsos.171843
Grottoli a G。,Rodrigues L. J., Palardy J. E. (2006). Heterotrophic plasticity and resilience in bleached corals.自然440年,1186 - 1189。doi: 10.1038 / nature04565
大厅v R。,Hughes T. P. (1996). Reproductive strategies of modular organisms: comparative studies of reef- building corals.生态77年,950 - 963。doi: 10.2307 / 2265514
哈里森·p·l . (2011)。有性生殖的scleractinian珊瑚,在珊瑚礁生态系统过渡。Eds。Dubinsky Z。,Stambler N. (Dordrecht: Springer Netherlands), 59–85. doi: 10.1007/978-94-007-0114-4
克林根贝格c·p (2014)。在多个级别:学习形态集成和模块化的概念和分析。费罗斯。反式。B r . Soc杂志。科学。369年,到三十五。doi: 10.1098 / rstb.2013.0249
Kramarsky-Winter E。洛亚y (1998)。生殖策略两个fungiid珊瑚从红海北部:环境约束?3月生态。掠夺。爵士。174年,175 - 182。doi: 10.3354 / meps174175
拉斯科·h·R。,Boller M. L., Castanaro J., Sánchez J. A. (2003). Determinate growth and modularity in a gorgonian octocoral.医学杂志。公牛。205年,319 - 330。doi: 10.2307 / 1543295
Leuzinger年代。,Anthony K. R. N., Willis B. L. (2003). Reproductive energy investment in corals: scaling with module size.环境科学136年,524 - 531。doi: 10.1007 / s00442 - 003 - 1305 - 5
莱维坦d r (2008)。配子特征影响繁殖成功率差异,性选择的强度,性同属的海胆之间冲突的结果。进化62年,1305 - 1316。doi: 10.1111 / j.1558-5646.2008.00378.x
刘C。,Zhang Y., Huang L., Yu X., Luo Y., Jiang L., et al. (2022). Differences in fatty acids and lipids of massive and branching reef-building corals and response to environmental changes.前面。3月科学。9。doi: 10.3389 / fmars.2022.882663
Lopez-Perez r . a (2013)。物种组成和加利福尼亚湾Porites的形态学变化。珊瑚礁32岁,867 - 878。doi: 10.1007 / s00338 - 013 - 1031 - 3
洛亚Y。,Sakai K. (2008). Bidirectional sex change in mushroom stony corals.Proc。r . Soc B杂志。科学。275年,2335 - 2343。doi: 10.1098 / rspb.2008.0675
Magwene p . m . (2001)。研究集成和模块化的新工具。另一个星球。(n Y)。55岁,1734 - 1745。doi: 10.1111 / j.0014-3820.2001.tb00823.x
Mozqueda-Torres m . C。,我Cruz-Ortega。,Calderon-Aguilera L. E., Reyes-Bonilla H., Carricart-Ganivet J. P. (2018). Sex-related differences in the sclerochronology of the reef-building coralMontastraea阴茎海绵体:增长战略的影响。3月的杂志。165年,32岁。doi: 10.1007 / s00227 - 018 - 3288 - 0
奥利弗·J。,Babcock R. (1992). Aspects of the fertilization ecology of broadcast spawning corals: sperm dilution effects and原位受精的测量。医学杂志。公牛。183年,409 - 417。doi: 10.2307 / 1542017
Palardy J。,Grottoli A., Matthews K. (2005). Effects of upwelling, depth, morphology and polyp size on feeding in three species of Panamanian corals.3月生态。掠夺。爵士。300年,79 - 89。doi: 10.3354 / meps300079
Paz-Garcia d。,Aldana-Moreno A., Cabral-Tena R. A., García-De-León F. J., Hellberg M. E., Balart E. F. (2015). Morphological variation and different branch modularity across contrasting flow conditions in dominantPocillopora造礁珊瑚。环境科学178年,207 - 218。doi: 10.1007 / s00442 - 014 - 3199 - 9
桑切斯j . A。Aguilar C。剑鱼D。,Manrique N. (2007). Phenotypic plasticity and morphological integration in a marine modular invertebrate.BMC另一个星球。医学杂志。7日,122年。doi: 10.1186 / 1471-2148-7-122
桑切斯j . A。,拉斯科·h·R。(2003). Patterns of morphological integration in marine modular organisms: supra-module organization in branching octocoral colonies.Proc。r . Soc伦敦。爵士。B杂志。科学。270年,2039 - 2044。doi: 10.1098 / rspb.2003.2471
Schindelin J。,Rueden C. T., Hiner M. C., Eliceiri K. W. (2015). The ImageJ ecosystem: An open platform for biomedical image analysis.摩尔。天线转换开关。Dev。82年,518 - 529。doi: 10.1002 / mrd.22489
Shaish L。,Abelson A., Rinkevich B. (2007). How plastic can phenotypic plasticity be? the branching coralStylophora pistillata作为一个模型系统。《公共科学图书馆•综合》2,e644。doi: 10.1371 / journal.pone.0000644
Shlesinger Y。,Goulet T. L., Loya Y. (1998). Reproductive patterns of scleractinian corals in the northern red Sea.3月的杂志。132年,691 - 701。doi: 10.1007 / s002270050433
萨伦伯格。,Burkepile D. E., Donovan M. K., Hodgson G., van Woesik R. (2019). A global analysis of coral bleaching over the past two decades.Commun Nat。10 (1),1264。doi: 10.1038 / s41467 - 019 - 09238 - 2
Tisthammer k . H。,Richmond R. H. (2018). Corallite skeletal morphological variation in HawaiianPorites兜水母目。珊瑚礁37岁,445 - 456。doi: 10.1007 / s00338 - 018 - 1670 - 5
托德·p·a . (2008)。形态可塑性scleractinian珊瑚。医学杂志。牧师。83年,315 - 337。doi: 10.1111 / j.1469 - 185 x.2008.00045.x
Tortolero-Langarica j。j。,Carricart-Ganivet j . P。Cupul-Magana a L。,Rodríguez-Troncoso A. P. (2017). Historical insights on growth rates of the reef-building coralsPavona gigantea和Porites panamensis从热带太平洋东北部。3月包围。Res。132年,23-32。doi: 10.1016 / j.marenvres.2017.10.004
Tortolero-Langarica J。,德·j·A。,Cupul-Magaña A. L., Carricart-Ganivet J. P., Mayfield A. B., Rodríguez-Troncoso A. P. (2016). Differences in growth and calcification rates in the reef-building coralPorites兜水母目:在珊瑚生长形态类型和性别的影响。前面。3月科学。3所示。doi: 10.3389 / fmars.2016.00179
Villmoare b (2013)。形态整合,进化的约束和灭绝:计算机仿真研究。另一个星球。医学杂志。40岁,76 - 83。doi: 10.1007 / s11692 - 012 - 9186 - 3
病房(1995)。两种模式的能量分配的增长,scleractinian珊瑚繁殖和脂质存储Pocillopora damicornis。珊瑚礁14日,87 - 90。doi: 10.1007 / BF00303428
关键词:繁殖,地貌形态示量,Porites珊瑚石,热带东太平洋(ETP)表型模块化
引用:Pedraza-Pohlenz RM、Balart EF Tortolero-Langarica环流,Rodriguez-Troncoso美联社,Hellberg我,Norzagaray-Lopez O, Cabral-Tena RA, Cupul-Magana Paz-Garcia DA(2023)两性异形和艾尔珊瑚石大小和模块化的广播产卵的珊瑚,Porites兜水母目。前面。3月科学。9:1068391。doi: 10.3389 / fmars.2022.1068391
收到:2022年10月12日;接受:2022年12月20日;
发表:2023年1月10日。
编辑:
耶胡达Benayahu以色列特拉维夫大学版权©2023 Pedraza-Pohlenz、Balart Tortolero-Langarica、Rodriguez-Troncoso Hellberg, Norzagaray-Lopez, Cabral-Tena, Cupul-Magana Paz-Garcia。这是一个开放分布式根据文章知识共享归属许可(CC)。使用、分发或复制在其他论坛是允许的,提供了原始作者(年代)和著作权人(s)认为,最初发表在这个期刊引用,按照公认的学术实践。没有使用、分发或复制是不符合这些条件的允许。
*通信:David a . Paz-Garciadpaz@cibnor.mx