异染色质的真菌植物病原体,Zymoseptoria tritici:转位因子的控制,基因组可塑性和毒性
Callum j·弗雷泽和
西蒙·k·白厅*- 生物科学研究所,纽卡斯尔大学,英国纽卡斯尔
异染色质是一个压抑的染色质状态,在真核基因组的功能组织中扮演关键角色。真菌植物病原体,效应物基因所需主机殖民倾向于与异色的相关区域的基因组与转座的丰富的元素。已经提出,异染色质环境基因沉默效应没有主机和动态的染色质重塑有助于表达在感染。这里我们讨论该模型的上下文中关键小麦病原体,Zymoseptoria tritici。讨论进展理解异色的组蛋白的沉积和认可后转译修饰z tritici和异染色质扮演的角色控制基因组可塑性和毒性。
介绍
小麦病原体,Zymoseptoria tritici
Zymoseptoria tritici负责Septoria tritici底色(机顶盒),全球小麦叶病的特点是坏死病灶的出现和在某些情况下植物的死亡。产量受感染的作物可能会减少30 - 50%如果疾病没有适当的控制通过杀菌剂的应用程序(丰和Gurr, 2015)。然而,发病率的增加意味着杀菌剂抵抗z tritici是一个主要威胁小麦产量(Torriani et al ., 2015)。
感染时启动z tritici叶表面的孢子萌发和菌丝入侵植物组织通过气孔。这是紧随其后的是一个缓慢的,无症状的殖民化的我空间周围叶肉。(取决于温度)大约10天之后,有一个突然的转变从“隐形”感染到necrotrophic增长期间植物细胞发生程序性细胞死亡。由此产生的养分释放死亡植物组织促进真菌生物量迅速增加和pycnidia含有器孢子的形成释放感染邻近植物的叶子(斯坦伯格,2015)。
效应基因,重复的元素和区域化的基因组
植物殖民真菌产生的效应蛋白分泌调节植物宿主细胞免疫和生理(Uhse Djamei, 2018)。效应器的表达是严格监管,这样他们在适当的阶段和水平产生感染(Uhse Djamei, 2018)。因此,z tritici经历了几个重要的基因表达重组事件期间感染小麦叶(柯尔尼et al ., 2014;陆克文et al ., 2015)。这些事件包括一个大型老年病的分泌蛋白在感染后约9天可能支撑necrotrophic增长的转变。大约14天之后有一种普遍的表达减少分泌蛋白质的细胞壁和碳水化合物降解酶(陆克文et al ., 2015)。然而,这些大规模转录重组事件的机制监管仍有待确定。
分布的效应基因在植物病原真菌的基因组丝状并不是随机的。相反效应基因,基因生产次生代谢物(SM),往往是位于集群内,或接近、地区丰富的基因组重复序列,如转座的元素(te) (董et al ., 2015)。协会与测试工程师是有重大意义的,因为它是越来越明显,这些元素可以被细胞利用遗传变异的来源,促进基因组进化(报摊Romano和范蒂,2022年)。动员基因组中测试新网站可能会影响邻近基因的表达也重复的特性使得他们潜在的复合基质,因此基因重组的司机。TE / repeat-enriched基因组区域快速发展引发了“双速基因假说”在特定的隔间提供来源的遗传可塑性适应主机物种(董et al ., 2015;Seidl Thomma, 2017;福凯et al ., 2018)。
te和基因组可塑性z tritici
越来越多的证据表明te的上的z tritici基因组。z tritici有13个重要核心染色体和染色体8有条件地可有可无的附属基因贫穷,特别是富含te (古德温et al ., 2011)。附件染色体常常迷失在营养生长和容易在减数分裂重组断点经常映射接近测试工程师(威滕伯格et al ., 2009;古德温et al ., 2011;Croll et al ., 2013;穆勒et al ., 2019)。核心染色体不同的隔离也表现出显著的结构多态性造成集群的插入或删除测试工程师(Plissonneau et al ., 2016;Plissonneau et al ., 2018)。TE-associated染色体区域的存在或缺乏应变特定的方式(已被称为配件,孤儿或可有可无的地区),假定的富集效应基因和占大量基因的变化内容。的确,比较分析基因组的5z tritici9149年隔离标识一组核心基因和6600毒株特异性辅助基因(Plissonneau et al ., 2018)。
te和异染色质域
宿主细胞采用各种各样的防御机制,限制活动的测试工程师的水平(太好啦,2016)。测试通常是嵌入在异染色质,浓缩的形式通常是耐火材料的染色质转录和其他依赖dna的过程(Allshire Madhani, 2018;Marsano迪米特里,2022)。异染色质的一个关键属性是成核的潜在传播网站覆盖扩展域(Allshire Madhani, 2018),因此,基因附近的测试工程师可以受到异色的沉默(崔和李,2020年)。事实上,表达抑制效应和SM基因的异染色质在各种plant-colonizing真菌(Connolly et al ., 2013;Chujo和斯科特,2014;索亚et al ., 2014;Studt et al ., 2016)。下面将进一步讨论,异染色质也被致病性有关z tritici;假定的调节效应基因在切换到necrotrophic异色的地区增长丰富的基因组(Meile et al ., 2018;索亚et al ., 2019)和损失的关键异染色质监管者干扰的能力z tritici感染小麦叶(穆勒et al ., 2019)(表1)。
表1。总结毒性的表型z tritici异染色质突变体。
异染色质组蛋白转录后修饰
异染色质可以分为两种基本形式:本构和兼性(刘et al ., 2020)。结构异染色质通常是与高度重复等地区,着丝粒和端粒通常在染色体中扮演一个重要的建筑的作用。兼性异染色质被认为是更多的液体异染色质的子类,可以适当改建,以应对内部或外部信号。例如,在后生动物与发育调节基因,同样,兼性异染色质调节SM基因的表达在一些丝状真菌(刘et al ., 2020;Ridenour et al ., 2020)。
异色的区域的特点是存在的特定组蛋白转录后修饰(天车)。Di -和组蛋白H3 tri-methylation赖氨酸9 (H3K9me2/3)特征的结构异染色质在后生动物的经典标志着由兼性异染色质组蛋白H3 trimethylated在赖氨酸27 (H3K27me3) (刘et al ., 2020)。基因位点的异色的天车z tritici参考应变一直使用ChIP-seq映射(Schotanus et al ., 2015)。H3K9me3覆盖大约22%的基因组被发现只有少量的蛋白质编码基因被发现与这个多功能天车。相反H3K9me3主要映射到测试工程师和subtelomeric地区。H3K27me3还发现与subtelomeric相关地区和测试工程师,但H3K9me3相比,有一个更广泛的基因组包含了特定基因的分布区域。此外,附件染色体H3K27me3尤其丰富。与其他一些生物,pericentomeric地区z tritici染色体不使用H3K9me3标记。的确,z tritici着丝粒是相当不寻常,相对较小的和缺乏广泛at富集大片(Schotanus et al ., 2015)。
的z tritici酶负责推动这些修改保存设置(zeste苏(var),增强剂,Trithorax]域赖氨酸甲基转移酶(KMTases) (钱和周,2006)。H3K9me2/3是由Kmt1人类Suv39H1/2的同族体(粟酒裂殖酵母Clr4,粗糙脉孢菌DIM5)和H3K27me3 Kmt6的相同器官果蝇E (Z)和人类EZH2/1 (穆勒et al ., 2019)。H3K9me2/3和H3K27me3功能z tritici研究了通过对突变株的分析缺乏这些KMTases。删除kmt1导致严重减少健身在体外和敏感的非生物压力(渗透、氧化和基因毒性)。此外,Δkmt1菌株在小麦感染严重降低毒性试验表明H3K9me2/3增长是很重要的在足底。相比之下,失去了kmt6(因此H3K27me3)不会降低经济增长在体外只和与适度减少毒性(穆勒et al ., 2019)(表1)。
H3K27me3和H3K9me2/3修改基因组稳定的监管中扮演对立的角色。如前所述,H3K27me3-enriched配件染色体高度不稳定,经常迷失在细胞分裂。删除kmt6减少这些染色体丢失的频率表明H3K27me3促进不稳定(穆勒et al ., 2019)。增加H3K27me3也与副染色体丢失的频率升高镰刀菌素fujikuroi(Janevska et al ., 2018)。分析kmt6突变体也证明H3K27me3促进自发突变的速度(Habig et al ., 2021)。相比之下,H3K9me2/3功能抑制自发突变率和基因组不稳定性。删除kmt1与增加的副染色体有关,de-repression TE和染色体重组的发病率上升的破发点,经常接近TE集群(地图穆勒et al ., 2019;Habig et al ., 2021)。染色体不稳定中观察到的高水平kmt1突变体是由广泛re-localisation H3K27me3,这样它入侵之前被H3K9me2/3占领的区域。因此,删除kmt6在一个Δkmt1背景抑制基因组不稳定性(穆勒et al ., 2019)。
除了测试外,大量的蛋白质编码基因调节的缺失kmt1,这是符合H3K9me2/3基因沉默中起着重要的作用。然而,大多数的这些基因不直接与H3K9me2/3和表达的变化可能的结果,至少部分,从理论上对H3K27me3出现在kmt1突变背景(穆勒et al ., 2019)。大多数H3K27me3-marked TEs位于核心基因和染色体不激活的去除,与其他一些丝状真菌,异色的天车不能发挥重要作用的控制z triticiSM基因(穆勒et al ., 2019;Hassani et al ., 2022)。然而,异染色质与调节效应基因的表达,因此之间的相互作用z tritici主机。分析假定的效应基因与基因组位点透露一个重要协会与H3K27me3标记或重叠H3K27me2 H3K9me3无菌生长条件下(索亚et al ., 2019)。四个效应器的规定(AvStb6,Avr3D1,QTL_5,Mycgr3G76589)分析了使用荧光报告基因(Meile et al ., 2020)。这些位点是在无菌条件下沉默但表达诱导宿主殖民期间。此外,表达的增加在开关necrotrophic增长的同时,降低了相关H3K27me3水平在所有四个基因,但也减少H3K9me3水平。这是一致的积极改造期间感染异色的域。这些效应基因转移到一个异位的位置导致损失的沉默在无菌条件下,异常在足底表明基因表达他们的监管环境是一个重要的方面(Meile et al ., 2020)。
组蛋白H3K9 KMTase复合物
美国非洲酒Clr4和n .菌DIM-5 H3K9 KMTases函数的上下文中Cul4泛素连接酶复合物,称为CLRC (Clr4甲基转移酶复杂)和DCDC (DIM-5-7-9 CUL-4 DDB1),分别为(香港et al ., 2005;角et al ., 2005;贾et al ., 2005;李et al ., 2005;刘易斯et al ., 2010 a;刘易斯et al ., 2010 b)。突变基因编码CLRC / DCDC子单元导致的损失H3K9methylation有机体。这表明这些复合物的完整性需要KMTase的催化活性和最近的研究表明,CLRC ubiquitylates组蛋白H3在赖氨酸14日(H3K14ub),促进由Clr4 H3K9me(欧雅等)。这H3K14ub-H3K9me“相声”机制尚未研究z tritici但同系物CLRC / DCDC单元存在(图1)。此外,Suv39H1与CUL4在人类细胞(杨et al ., 2015)和击倒CUL4减少H3K9me水平(Higa et al ., 2006)。因此,一个功能之间的联系CUL4介导ubiquitylation和H3K9甲基化可能是守恒的。
图1。异色的组蛋白天车的沉积和认可z tritici。前面板显示的预测成分Kmt1(组蛋白H3K9)和Kmt6(组蛋白H3K27) KMTase复合物。底部面板总结蛋白质已知或预测,参与H3K9me2/3和H3K27me3的识别。预测蛋白质、活动和交互显示在灰色的。的运用真菌ID基因编码的蛋白质。
H3K9me2/3读者z tritici
组蛋白天车作为对接网站发挥其功能的蛋白质(称为“读者”),修改染色质结构和调节依赖dna的过程。承认H3K9me2/3天车通常由异染色质蛋白1 (HP1)家族chromodomain (CD)含蛋白质存在于各种真核生物体包括丝状真菌(Kumar和河野,2020)。HP1蛋白有一个守恒的体系结构组成的一个氨基端chromodomain (CD)和c端chromo-shadow域(CSD)由一个柔性铰链区分开。承认H3K9me2/3是通过CD。结构分析表明,CDs折叠的三股β-sheet相邻螺旋和methyl-lysine协调是通过一个“笼子”由三个守恒的芳香的sidechains残留物(雅各布斯和Khorasanizadeh, 2002;尼尔森et al ., 2002)。CSD的中转homodimerization并为额外的蛋白质之间的相互作用提供了一个对接表面PxVxL和相关主题(所述et al ., 2000;Cowieson et al ., 2000;黄et al ., 2006)。低温电子显微镜分析显示,HP1二聚体能够相邻核小体之间的桥接(町田et al ., 2018)和进一步HP1 self-interactions提出促进低聚物的结构,紧凑的核小体的形成数组和提供一个平台,招聘更多的染色质监管复合体(Canzio et al ., 2011;Kumar和河野,2020)。
许多物种有多个HP1假字(如人类和老鼠有三个,果蝇有五个,美国非洲酒有两个),但丝状真菌通常有一个同种型。唯一的HP1直接同源z tritici,Cbx1 H3K9me2和me3结合在体外和在H3K9me-marked位点丰富在活的有机体内(弗雷泽et al ., 2022)。转录组分析表明Kmt1和Cbx1调节高度相似的组蛋白编码基因的表达。令人惊讶的是,失去了cbx1不会导致全球增长记录来自te与Δ吗kmt1突变体,Δcbx1压力不敏感的非生物压力和展览仅有轻微降低毒性、小麦感染化验(弗雷泽et al ., 2022)(表1)。
与损失相关联的不同表型的HP1 (Cbx1)和H3K9甲基转移酶(Kmt1)暗示额外H3K9me读者z tritici实际上第二个CD域蛋白质(Cbx2)结合H3K9me最近被确定(弗雷泽et al ., 2022)。Cbx1守恒的HP1蛋白相比,同源染色体的Cbx2仅限于物种在几个真菌(主要是家庭Mycosphaerellaceae和Teratosphaeriaceae)。Cbx2不同寻常之处在于,它包含两个cd位于c端地区这两个守恒的“芳香笼”残留(弗雷泽et al ., 2022)。其余地区缺乏任何其他明显的蛋白质域和预计主要非结构化。突变的cbx2就不会导致显著增长的缺陷在足底或体外。然而,结合删除cbx1和cbx2模仿Δ的敏感性kmt1株非生物压力一致的下游功能H3K9me天车经由这些CD蛋白(弗雷泽et al ., 2022)。此外,Cbx1和Cbx2多余的角色在一些Kmt1-regulated基因的沉默。在体外Cbx2分析表明,它展示了一个强大的偏爱tri-methylated H3K9肽。这可能是重要的分析H3K9me2 me3标志美国非洲酒显示他们的功能划分不同类型的异染色质转录沉默与不同级别相关联的(》et al ., 2017)。
Cbx2的角色在建立和维护结构异染色质仍有待确定,有趣的是它与股票特性n .菌异染色质调节器CDP-2 (本田et al ., 2012)。蛋白质都有cd位于c端区域的大部分剩余序列预测非结构化。此外,对齐Cbx2和CDP-2同系物揭示了一小块在氨基地区的同源性。CDP-2 HP1-containing组蛋白脱乙酰酶的亚基复杂叫做HCHC函数与HP1-DNA甲基转移酶复杂(HP1-DIM2)建立和维护异染色质n .菌。CDP-2的氨基端地区有PxVxL-like主题与CSD的交互所需的n .菌HP1 (本田et al ., 2012)。有趣的是,z triticiCbx2有两个序列的氨基端区域,符合了CSD绑定主题Φx (V / P) x (L / M / V) (黄et al ., 2006)。因此将是重要的,以确定是否Cbx2函数HDAC复杂HP1 Cbx1同系物。
H3K9me3和DNA胞嘧啶甲基化
DNA胞嘧啶甲基化(5 mC)是一个额外的本构特性在许多生物异色的位点。5的沉积mC已经被很好地研究n .菌并由DNA甲基转移酶(DNMT) DIM-2是针对H3K9me3-marked基因位点与HP1(通过直接的互动本田和Selker, 2008年)。虽然很多z tritici隔离(包括常见参考应变IPO323)的研究,缺少功能的副本dim2因此5 mC,几个伊朗z tritici已确定隔离功能dim2等位基因和高水平的5 mC在te (穆勒et al ., 2021)。比较基因组H3K9me3和5 mC模式揭示了这些修改建议Cbx1之间的交互(HP1)和Dim2类似于观察n .菌。在真菌、5 mC主要与te和参与基因组防御机制被称为RIP (Repeat-Induced点突变),支撑5 mC胸腺嘧啶的脱氨基作用导致的积累在重复元素(C T转换Gladyshev 2017)。因此,功能性的存在Dim2相关变异率增加z triticite (穆勒et al ., 2021)。
H3K27me3沉积机制和认可z tritici
H3K27me3沉积和认可的后生动物是由Polycomb压制性配合物1和2 (PRC1和PRC2),分别。PRC2类型复合物含有H3K27 KMTase,连同其他核心单元:速度,SUZ12和RBBP4/7 (Laugesen et al ., 2019)。各种其他配件的蛋白质与哺乳动物PRC2复合物在亚化学计量的水平。的EZH2 KMTase催化地活动在没有其他PRC2子单元和结构研究表明,它经历了一个构象SUZ12和速度的变化导致的正确定位甲基供体(年代-adenosyl蛋氨酸)和ε-amino集团(焦、刘,2015年)。H3K27me3 PRC1函数作为一个读者,由导演认为带来转录沉默的压实染色质的组蛋白H2A monoubiquitination赖氨酸119 (H2AK119Ub) (Piunti Shilatifard, 2021)。哺乳动物有各种PRC1类型复合物与绑定到不同的亚基组成H3K27me3经由五chromobox之一(CBX)蛋白质的直接同源果蝇CD蛋白Polycomb (Pc) (Piunti Shilatifard, 2021)。
PRC2子单元通常保存在真菌调解H3K27 trimethylation包括z tritici(Ridenour et al ., 2020)。一个例外是新型隐球菌PRC2复杂显然缺乏SUZ12当量(杜米斯克et al ., 2015)。功能分析的假定的z tritici速度(Mycgr3G109560) SUZ12 (Mycgr3G96052)和RBAP46/48 (Mycgr3G110427)子单元目前缺乏。尽管如此,看来z tritici拥有一个PRC2复杂和H3K27me3沉积的基本原理是守恒的后生动物(图1)。形成鲜明对比的是,PRC1子单元还没有被确认在真菌和机制这天车介导生物下游影响知之甚少。尽管H3K27me3出现在各种真菌的物种,到目前为止只有一个真菌蛋白质- CD新型隐球菌Ccc1-has被确认能够具体的绑定这个铝(杜米斯克et al ., 2015)。Ccc1 PRC2复杂的组件,其损失原因的再分配H3K27me3地区被H3K9me表明Ccc1抑制PRC2活动纠正的基因组区域(杜米斯克et al ., 2015)。在一定程度上这是一个功能的真菌PRC2复合物仍有待确定的直接同源Ccc1尚未确定在其他物种。
分析z tritici参考基因组表明它编码一个相对有限的CD蛋白有可能承认异色的组蛋白天车。虽然一些生物体的HP1蛋白识别H3K27me3 (Turck et al ., 2007;耶鲁et al ., 2016),无论是Cbx1还是Cbx2显示任何特异性K27 H3肽反面甲基化在体外(虽然一个在活的有机体内角色不能完全贴现)(弗雷泽et al ., 2022)。任何剩余的假想的一个主要角色CD蛋白(称为Cbx3-Cbx6)承认H3K27me3也不太可能因为这些蛋白质缺乏关键守恒的闭锁芳香族氨基酸和/或由附属染色体上的基因编码。一些也表现出相似逆转录病毒cd片整合暗示他们的残余retrotransposable元素(弗雷泽et al ., 2022)。
最近的研究提供了令人兴奋的见解H3K27me3机制识别和压制PRC1独立的。使用一个向前的遗传屏幕n .菌的蛋白质,怀尔斯和他的同事们发现EPR-1呸(bromo-adjacent同源性)和博士学位(植物homeodomain)主题需要转录镇压在H3K27me3标记基因。EPR-1同事与H3K27me3标记位点的方式取决于呸域(怀尔斯et al ., 2020)。此外,呸的域镰刀菌素graminearumEPR-1 orthlog, BP1结合甲基化H3K27肽和损失BP1 de-represses K27me3-regulated SM的表达基因(唐et al ., 2021)。EPR-1同系物存在于各种真核血统(怀尔斯et al ., 2020)事实上BAH-PHD域蛋白质也与PRC2-mediated沉默在植物、真菌等,缺乏PRC1组件(李et al ., 2018;钱et al ., 2018;杨et al ., 2018)。人类BAHD1呸域和BAHCC1也被证明函数作为H3K27me3读者和BAHD1需要优化沉默H3K27me3标记基因(赵et al ., 2016;风扇et al ., 2020;风扇et al ., 2021;徐et al ., 2021)。因此呸介导承认H3K27me3守恒在真菌、植物和动物表明呸Polycomb沉默代表一个更古老的类(怀尔斯et al ., 2020)。描述一个假定的z triticiEPR-1同族体(Mycgr3G109489)尚未公布,但重要的配件来确定其作用稳定染色体和基因表达的控制效应。
讨论
虽然已经建立,异色的铝对基因组进化有重要影响,效应的基因表达和毒性z tritici(穆勒et al ., 2019;索亚et al ., 2019;Meile et al ., 2020;Habig et al ., 2021),有很多问题围绕他们的沉积,维护和功能仍有待解决。首先,Kmt1和Kmt6 KMTases针对特定区域的基因组?对Ezh2的招聘/ Kmt6类型酶真菌和即使在相对研究哺乳动物系统,了解PRC2招聘是不完整的(郭et al ., 2021)。在年代。非洲酒,基因定位Clr4 (H3K9me KMTase)与RNAi机械(Martienssen莫札,2015),但没有建立功能性RNAi和异染色质之间的联系z tritici。其次,结构异染色质域分布的机制和维护通过连续等丝状真菌细胞分裂z tritici吗?与同行在后生动物和裂殖酵母,Suvar39 / Clr4 KMTases丝状真菌没有在氨基地区知名的CD。这是很重要的,因为人类Suv39H1和美国非洲酒Clr4 H3K9me2/3 CD是交互的传播和维护所需的异色的域名(Zhang et al ., 2008;穆勒et al ., 2016)。第三,做所有的表型与删除kmt1和kmt6由于组蛋白修饰的损失?哺乳动物Suv39H1和Ezh2 KMTases都non-histone基质(Rodriguez-Paredes Lyko, 2019;Weirich et al ., 2021),这是理由的可能性z triticiKmt1和Kmt6需要考虑。最后,在多大程度上异染色质的重塑在感染控制效应基因的表达(索亚et al ., 2019;Meile et al ., 2020),有哪些环境因素和信号通路,控制这个过程吗?这里值得注意的是,真核te的活动往往是上调应对环境压力(搜集et al ., 2021;伊藤,2022)和宿主组织是一个压力的殖民化过程(Sanchez-Vallet et al ., 2018)。事实上,大量的upregulationz triticiTE家庭正值小麦叶子(出现症状的发展福凯et al ., 2020)。因此,逆境应答的te可以控制的一个重要方面,形状的染色质环境效应基因之间的相互作用z tritici主机。
作者的贡献
所有作者列出了一大笔,直接和知识贡献的工作,批准发布。
资金
CJF被纽卡斯尔的博士奖学金支持利物浦杜伦BBSRC博士培训伙伴关系(BB / M011186/1)。
确认
感谢嘉丁纳佐伊评论手稿。
的利益冲突
作者声明,这项研究是在没有进行任何商业或财务关系可能被视为一个潜在的利益冲突。
出版商的注意
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关键词:异染色质,Zymoseptoria tritici组蛋白H3赖氨酸27 trimethylation, 9组蛋白H3赖氨酸甲基化,转座因子,真菌植物病原体基因组可塑性
引用:弗雷泽CJ和白厅SK(2022)异染色质的真菌植物病原体,Zymoseptoria tritici:转位因子的控制,基因组可塑性和毒性。前面。麝猫。13:1058741。doi: 10.3389 / fgene.2022.1058741
收到:2022年9月30日;接受:2022年11月04;
发表:2022年11月21日。
编辑:
安娜Muszewska生物化学和生物物理研究所,波兰科学院,波兰版权©2022弗雷泽和白厅。这是一个开放分布式根据文章知识共享归属许可(CC)。使用、分发或复制在其他论坛是允许的,提供了原始作者(年代)和著作权人(s)认为,最初发表在这个期刊引用,按照公认的学术实践。没有使用、分发或复制是不符合这些条件的允许。
*通信:西蒙·k·白厅,simon.whitehall@ncl.ac.uk