迷你评论文章

前面。生态。另一个星球。,06 January 2023
社会进化秒。
卷10 - 2022 | https://doi.org/10.3389/fevo.2022.1001045

真的对社会性昆虫社会认知是什么?

Laure-Anne Poissonnier ^__,

凯瑟琳•泰特 ^__和

马修Lihoreau ^* ^__

研究动物认知研究中心(CRCA),中心综合生物学(CBI)、保罗•Sabatier CNRS-University图卢兹,法国

通常认为,社会生活实施特定的认知要求动物沟通,合作和竞争,最终需要更大的大脑。“社会脑假说支持数据在灵长类动物和其他脊椎动物,但有人质疑其他类群对其适用性,特别是昆虫。在这里,我们审查昆虫认知研究的最新进展,问我们是否可以识别特定社会认知能力的物种。困难之一参与测试昆虫社会脑假说是,许多物种用于认知模型的研究是高度社会(群居)和相对小的工作已经完成昆虫生活在更少的社会结构或孤独的集成。随着越来越多的物种进行了研究,越来越清楚的是,昆虫分享丰富的认知体系,这些能力是没有直接关系的社会复杂性。此外,一些认知机制在许多社交互动并不不同于那些参与非社会行为。我们讨论需要更多的比较和感受接地研究议程,以更好地了解昆虫的进化的大脑和认知。

1。介绍

相当大的大脑尺寸的变化和认知能力在动物王国一直是生物学家长期存在的问题(希利,2021)。广泛接受的是大脑进化过程生态信息。然而,这是一个积极运作和维护昂贵的器官。因此解释其发展必须协调这些成本和健身成果(Aiello和惠勒,1995年)。这提供了一个特别有趣的谜题的灵长类动物学家观察到灵长类动物的大脑都明显大于预测,考虑到他们的身体大小(克拉顿布劳克和哈维,1980年经典的解释),暗示他们需要复杂的解决问题(吉布森1986年)不占这些趋势在所有灵长类动物群体。大脑皮层之间的相关性大小和社会群体大小在灵长类动物大脑的大小和社会性的关系暗示,后来正式的“社会脑假说”(邓巴,1992;邓巴,1998)。这个假设后,增加社会交往的频率和复杂性,管理社会关系的和认知的挑战,可能需要更好的信息处理能力和更大的大脑。在过去的几十年中,灵长类动物的研究已经产生了实验支持这一假说,报告说,大脑皮层大小也与生殖竞争强度(Lindenfors 2005),联盟形成的频率(邓巴和舒尔茨,2007年)、社交游戏(刘易斯,2001)和社会学习(读者和生动地,2002年)。

昆虫的故事有点不同。虽然早期的描述昆虫解剖和行为也提出了一个强有力的认知与社会性之间的关系(雅1850),最近试图将大脑的大小与社会复杂性的度量模糊(rivero et al ., 2012;O ' donnell et al ., 2015;法里斯,2016;坎迈et al ., 2016;戈登et al ., 2019;坎迈et al ., 2019),强调需要更多的研究(Lihoreau et al ., 2012 a;Simons和kurt Tibbetts, 2019年)。昆虫,像灵长类动物,显示不同的社会形式(哥,2006;Holldobler和威尔逊,2009年),都伴随着大脑尺寸变化(某部2012)。然而,昆虫群落的社会组织可以大大不同于脊椎动物。最社会的高级形式(真社会性),昆虫群落的特点是广泛的劳动分工,合作小鸡饲养和世代交叠的成年人(巴特拉,1966;麦切纳,1974年;威尔逊,1975)。这意味着工人(即。,the individuals on which most cognitive studies are performed) are sterile and fitness payoffs are experienced at the level of the group. Reproductive competition, mate selection and pair bonding - some of the primary drivers of brain evolution in social vertebrates (希利,2021)——所以不要发生在这些人。事实上,昆虫社会复杂性的增加预计将降低大脑的大小通过预留的整体分工使得投资功能特定大脑区域(Gronenberg rivero, 2009;O ' donnell et al ., 2015)。这样,昆虫群体的社会结构可能在神经组织减少对个人投资的需要同时提高总体性能在一些专门的任务。

最近的这些理论的发展,加上令人印象深刻的观察,大多数认知壮举在昆虫的上下文中已确定个体觅食,而不是社会互动(冯·弗里施,1967;Giurfa 2013;韦娜,2020),关注竞争的新兴角色和觅食生态学昆虫进化的认知(坎迈et al ., 2016,2019年)。例如,一个系统发育分析表明,阐述了昆虫的大脑(即蘑菇体。,neuroanatomical structures involved in learning and memory), were acquired roughly 90MYR before the evolution of eusociality, coinciding with the switch from phytophagy to parasitoidism and the origin of central-place foraging (法里斯Schulmeister, 2011)。这表明导航的挑战和寻找食物在不同的类型的风景开车的进化增强认知过程在后来成为社会性昆虫(Jeanson Weidenmuller, 2014;法里斯,2016)。这个观察从而提高的可能性,增强认知能力可能不是唯一的群居昆虫,但可以观察到任何物种经历适当的生态环境。

在本文中,我们考虑的许多认知能力一度被认为是独家社会昆虫可以通过非生态演变过程。我们认为昆虫的主要驱动因素认知过程相关生殖竞争和觅食。使用广泛的文献围绕在高度群居膜翅类(即认知能力。,honey bees, ants, and wasps) and the more recent, though rapidly expanding field of non-eusocial insect cognition (e.g., drosophila), we show that enhanced cognition abilities can evolve in other social structures (encompassing presocial, subsocial, semisocial, parasocial, quasisocial, facultatively social, cooperative breeding, gregarious, etc. species,美国标准麦切纳,1974年;威尔逊,1975;Crespi Yanega, 1995;哥,2006)和单独的物种。

2。认知能力共享的群居和non-eusocial昆虫

先进水平的社会性需要认知能力支持精确的社会交往(伯恩和贝茨,2007年)。对于昆虫来说,这可能意味着能够评估群体认同,识别特定个人,记得过去的与他们交流,分享信息,查找和了解食物资源的定位和导航回到殖民地巢(Wenseleers和van Zweden, 2017年)。下面我们描述这些认知能力,一度被认为是独特的群居昆虫,事实上最近报告了在某些non-eusocial物种和我们讨论的可能的解释这些特征独立进化的社会性(参见总结表1)。

表1

表1。一些例子的认知能力在群居和non-eusocial昆虫物种。

2.1。个体识别

有针对性的社会互动,如合作,可能需要特定的识别系统识别不同类型的个人在一组或人口(安德森和McShea, 2001年;Wenseleers和van Zweden, 2017年)。因此,群居昆虫进化识别系统使他们能够区分同伴和non-nestmates (范Zweden和d 'Ettorre, 2010年从特定种姓),以及个人在殖民地(范Oystaeyen et al ., 2014),通过使用气味信号。在一些小的殖民地统治地位层次结构建立了确定生殖优先,昆虫也有能力认识到个人的同伴。这是殖民地的情况下由几个雌性生殖,比如纸黄蜂Polistes fuscatus有独特的面部颜色模式(kurt Tibbetts 2002),或蚂蚁Pachycondylla摘要携带个人化学特征(D 'Ettorre和海因策,2005)。尽管这些识别机制涉及昆虫社会的生态成功(Jeanson Weidenmuller, 2014)他们不是特定于群居物种。理论模型预测能力认识到小组成员应达到中级水平的社会性和减少随着社会变得更大(Gronenberg rivero, 2009),可能由于无法管理如此多的社会互动和与不同的父系基因在大殖民地冲突的风险(Ratnieks et al ., 2006)。此外,如果识别个体的认知过程相关进化由于认识到生殖竞争对手的要求(kurt Tibbetts 2002),昆虫的高度相关的个人组成的社会不应该具备这样的能力。符合这些预测,最近的研究显示男性的果蝇黑腹果蝇在食物来源,形成临时聚合喂养和交配,似乎认识其他男性与他们争夺进入女性(Yurkovic et al ., 2006),尽管相关线索仍然未知。在孤独的装饰板球(Gryllodes sigillatus),个人获得伴侣交配后的气味。雌蟋蟀,能意识到自己的气味通过自我参照表型匹配支持配对,雄性不熟悉的气味来最大化他们的交配伙伴的数量(Capodeanu-Nagler et al ., 2014)。虽然需要更多的研究来更好地理解个体的进化在昆虫识别,这些观察在群居和non-eusocial物种表明个体识别可能更密切相关生殖竞争和选择配偶,而不是社会生活。

2.2。Numerosity

社会生活需要的能力为个人评估数量和估计社会合作伙伴或潜在竞争对手的数量在一组(里奥斯和Kraenkel, 2017)。一些研究显示群居蜜蜂(的蜜蜂()可以计算地标奇特和盖革,1995)、识别对象的数量在一个图像(总值et al ., 2009),执行基本操作(霍华德et al ., 2019),理解零的概念(霍华德et al ., 2018,但看到MaBouDi et al ., 2021)。沙漠蚂蚁(箭蚁富通银行)似乎计数步骤评估路径整合期间的距离(威特林格et al ., 2006)。然而,这些能力是否与社会性并不像许多其他行为也需要明确numerosity,监测窝和抢劫者的数量和增加资源集合来养活一个殖民地,可能只是源于个体差异对环境刺激的反应阈值(即。信息素的存在,空育细胞)不是数字能力(页面和erb, 2002年)。此外,群居昆虫群落可以如此之大,使识别和跟踪所有同种个体之间的社会互动可能性很小(Gronenberg rivero, 2009)。因此,我们期望认知特征与numerosity进化时监视潜在竞争对手或伴侣是可行的,因为殖民地/人口规模,并增加生殖健康。因此,一些研究表明non-eusocial昆虫有numerosity感。例如,雄性的群居的甲虫Tenebrio莫利托能够调整他们的配偶保护策略根据强度的雄性在交配之前遇到(数量Carazo et al ., 2009)。的瓢虫Adalia bipunctata女性减少产卵根据其他雌性幼虫的数量已经遇到了(Hemptinne et al ., 1992)。这些观察,尽管相对罕见,表明昆虫numerosity可能更密切相关的可能性遇到竞争对手和伴侣不仅仅是团体大小。

2.3。Non-elemental学习

生活在一个集团也可能把动物需要开发不同类型的联想学习。遇到更多的人,更多类型的交互,关系和共同经验可能需要存储在记忆(债券et al ., 2003)。蜜蜂(一个。mellifera),与成千上万的工人生活在殖民地,可以学到许多元素刺激和奖励之间的关联,但也更复杂的non-elemental协会涉及模糊刺激(Giurfa 2013)。例如,蜜蜂可以学会应对钢筋的气味,而不是一个无钢筋的气味B,然后必须学习相反当刺激事件是相反的(Boitard et al ., 2015)。蜜蜂也可以训练模式的问题,通过将一个简单的组件(a或B)奖励和混合物(AB)没有奖励,反之亦然(Devaud et al ., 2015)。然而到目前为止,所有这些实验模拟学习在觅食,暗示这可能是比社会生活联想学习的强大动力本身。因此,群居果蝇D。腹最近被证明解决类似non-elemental认知操作,比如逆转学习(曼奇尼et al ., 2019)和消极的模式(Durrieu et al ., 2020),任务与觅食或产卵地点。鉴于non-eusocial这些观察昆虫,可能这些类型的学习主要是需要寻找食物或交配伙伴而不仅仅是浏览更多的社会互动。

2.4。社会学习

动物可以通过观察同种个体学习环境(生动地,2004)。由他人提供的信息通常可以提高个人决策和被认为是社会生活的一个主要优势(伯克,2011)。众所周知,蜜蜂分享丰富的食物来源的位置信息在一个象征性的摇摆舞的形式(冯·弗里施,1967)。群居大黄蜂可以花更有经验的同种个体偏好通过视觉观察(里德比特和奇特,2005;沃顿和Papaj, 2005)和新的觅食技巧,如拉绳(尽管阿兰et al ., 2016)或滚球(Loukola et al ., 2017)。有趣的是,研究的机制支撑花大黄蜂选择复制显示这种行为可以摆脱联想学习机制不不同于非学习(道森et al ., 2013)。因此有人认为,社会学习只是一种个人学习社会线索(Galef 1995),和社会学习的出现应该与信息获取的成本,而不是一个群体生活的直接结果。支持这一理论,群居果蝇D。腹从他们的同种个体也可以学习。雌性产卵网站复制别人的选择(Battesti et al ., 2012)和交配伙伴(Danchin et al ., 2018)。孤独的木头蟋蟀Nemobius抗旱性学会隐藏在接触同种个体保持在压力条件下的蜘蛛(Coolen et al ., 2005)。因此,社会学习和可以使用关联的非社会学习机制可以观察到单独的物种。

2.5。工具的使用

个人在社会群体世代交叠,社会学习可能导致复杂的行为的出现和文化传播,像使用工具(舒梅克et al ., 2011)。这样的传播是一种遗传适应可能是社会生活的一个关键好处(Danchin et al ., 2004)。几个现象类似于使用工具在群居昆虫(已报告皮尔斯,1986)。例如,工人的Pogonomyrmex和Aphaenogaster蚁群偶尔使用土壤碎片运输液体食物,否则他们无法带回巢穴(Maak et al ., 2020)。然而,使用工具的例子也发现non-eusocial物种。蚁蛉幼虫扔沙子让猎物落入坑的底部(Oguma 1930)。非洲树蟋蟀皮尔斯洞树叶创建挡板和扩大它们的交配调用(Prozesky-Schulze et al ., 1975)。孤独的黄蜂用鹅卵石紧凑的土壤和关闭他们的洞穴(布罗克1985)。未来的研究将会从中受益(即确定具体的学习机制。,social learning or trial and error) involved in tool use in these later examples remains unclear (Kenward et al ., 2005)。再一次,这些能力似乎与觅食,性竞争和国防,而不是社会性的程度(堰Kacelnik, 2006)。

2.6。情绪

许多社会交往受到情感上的显示,使小组成员之间的沟通(van Kleef, 2009)。原则上,在一个特定的情绪状态可以提高应对威胁或社会互动和导致更有效的集体反应。在这种背景下,总会通过奖励和惩罚目标提出的情绪状态,即奖励是刺激动物获得工作和惩罚是他们努力避免的刺激卷(2014)。研究使用判断偏差模式(Baciadonna McElligott, 2015)表明群居的昆虫显示emotional-like状态。例如,蜜蜂(一个。mellifera)实验前轻轻摇动显示悲观偏见当面临的问题分类一个模棱两可的气味刺激(贝特森et al ., 2011)而大黄蜂(Bombus terrestris),收到了意想不到的奖励显示一致的乐观偏差的视觉判断任务(佩里et al ., 2016)。然而,类似emotional-like州最近也报道non-eusocial昆虫,比如在群居的果蝇D。腹动摇了苍蝇表现出悲观的偏见在模棱两可的气味二进制选择任务,而控制苍蝇没有(迪肯et al ., 2018)。这non-eusocial果蝇观察表明情绪显示不是特定于社会性。事实上,很可能这些情绪状态是由昆虫(即基底神经激素的共同机制。,releases of biogenic amines) and increase efficiency of decision making in many contexts independent of sociality, such as foraging or predator avoidance.

2.7。精心设计的导航

社会动物必须强烈参与觅食为了收集并存储大量的食物为他们的后代。中央地方觅食,这需要精确的空间记忆和高效的导航(Collett et al ., 2013)。因此,群居昆虫是出了名的熟练的航海家,学习之间的最优路线附近殖民地巢和特定的地方根据当地环境线索和全景(韦娜,2020)。蜜蜂和熊蜂可以旅行几公里去数以百计的鲜花寻找花蜜和花粉,和重复这些觅食旅行超过数天或数周(冯·弗里施,1967)。当这些资源是不规则地分布在空间,觅食者倾向于多目的地的路线(即发展。,traplines) by which individuals visit plant patches in stable sequences using the shortest possible path linking all these places (Lihoreau et al ., 2012 b;Buatois Lihoreau, 2016)。明显不过,许多non-eusocial昆虫,包括偏心的地方觅食,在这些空间认知任务也是优秀的。事实上,开创性的实验证明的地方学习昆虫进行non-eusocial黄蜂(Philanthus三角座)移动周围的视觉地标黄蜂的巢触发搜索周围地标(Tinbergen 1932)。果蝇D。腹也开发视觉记忆当不得不找到一个隐藏的很酷的瓷砖在温暖的领域基于模式显示在全景(Ofstad et al ., 2011)。各种蝴蝶已经观察到发展traplines之间遥远的植物(年轻和蒙哥马利,2020年)。金龟子使用环境因素直线距离粪便堆尽可能快(Dacke et al ., 2019)。因此空间认知技能支持高效的导航不是群居昆虫和独有似乎更加依赖食物来源的可变性等生态因素在时间和空间而不是社会性本身。

3所示。结束语

所需的许多认知能力一度被认为是社会互动和独特的群居昆虫也被发现在non-eusocial物种(参见总结表1)。这表明觅食生态学相关因素,选择配偶,生殖竞争,和国防不仅仅是社会性可能产生富人和阐述了认知功能中发现的昆虫。这也强调需要进一步的理论和实验研究阐明生态之间的关系,社会性和认知这组(Lihoreau et al ., 2019)。我们认为这些知识差距可以由克服方法和概念的挑战。

其中最重要的挑战是一个稀缺的生物模型限制我们的能力来评估生态认知进化和生活史特征的影响。大量昆虫的行为和认知研究几乎完全是基于高度群居蚂蚁、蜜蜂和黄蜂。这并不奇怪,因为这些昆虫很容易保持在两个实验室和自然环境中,显示一个多样性的认知和神经解剖学的特点和有一个完善的化验用来量化的历史认知可变性(Giurfa 2013)。虽然一直在试图比较认知能力密切相关,生态层次分明,群居物种(希恩和kurt Tibbetts, 2011;泰特et al ., 2021),仍然是罕见的和有限的例子在他们的权力由于小的物种数量和系统组织通常被认为是在这些研究(哈维和普维斯,1991年)。然而,其他种群居和non-eusocial昆虫,每一个都有独特的生态和生活历史,但很少的信息关于他们的认知特征。比较分析调查等替代昆虫演化支可以很长一段路要改善我们对生态的作用的理解和社会性昆虫进化的认知,特别是考虑到明显的分类偏见透露我们的文献综述(图1)。关键词从网页中提取的网络地图科学(标题和摘要)说明了研究偏见行为和学习蜜蜂和蚂蚁集群(橙色),与功能分子的偏见在果蝇研究集群(蓝色)。

图1

图1。文献检索说明昆虫物种的偏见在认知研究。科学网络图的提取从Web数据库,下载了2021年9月21日“昆虫”和“认知”等文章标题中或抽象。我们使用VOSwiewer 1.6.16二进制计数(只有一个词项的存在与否),其中每个单词出现的10倍以上,和删除或替换无关的术语如复数或单数,同音异义词等(见补充附件)。在第一个集群(橙色)、行为和学习研究主要是由研究蜜蜂和蚂蚁。在第二个集群(蓝色)、分子生物学研究大脑功能主要是由研究果蝇。

另一个困难在于未经证实的假设更大的行为指令系统需要更大的大脑(戈弗雷和Gronenberg, 2019)。许多根本性的变化的复杂性可能不会导致神经系统可测量的体积差异,和小说的行为可能会出现从最小的重组现有的神经元(奇特和奈文,2009年)。因此,最近的研究指向需要考虑一个新的昆虫比较认知框架,包括一个全面的讨论他们的生态超出了他们的社会地位(Lihoreau et al ., 2012 a;O ' donnell et al ., 2015;法里斯,2016;Simons和kurt Tibbetts, 2019年)。如果我们想从描述认知壮举昆虫模型来理解为什么和如何将这些认知能力发展昆虫在一般情况下,我们需要发展更多的比较与对比分析物种的生态系统(包括觅食、交配、和社会交往)和他们的大脑的详细anotomo-functional措施。只有通过识别认知操作特定的社会生活,他们涉及的神经回路,以及生态和物种的生活史,社会脑假说及其衍生物,由于他们目前的框架,可以进行测试和改进。

作者的贡献

所有作者列出了一大笔,直接和知识贡献的工作,批准发布。

资金

这项工作是由亚历山大•冯•洪堡基金会的拨款(1223114)圈,欧洲分子生物学组织CT (embo153 - 2022),和欧盟委员会(菲德尔ECONECT MP0021763, ERC齿轮BEE-MOVE GA101002644)毫升。

的利益冲突

作者声明,这项研究是在没有进行任何商业或财务关系可能被视为一个潜在的利益冲突。

出版商的注意

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补充材料

本文的补充材料在网上可以找到:https://www.雷竞技rebatfrontiersin.org/articles/10.3389/fevo.2022.1001045/full补充材料

引用

Aiello, l . C。,和Wheeler, P. (1995). The expensive tissue hypothesis.咕咕叫。Anthropol。36岁,199 - 221。doi: 10.1086/204350

CrossRef全文|谷歌学术搜索

尽管阿兰,S。,佩里,c·J。、朱、X。,Loukola o . J。,英格拉汉姆,T。Søvik E。,et al. (2016). Associative mechanisms allow for social learning and cultural transmission of string pulling in an insect.公共科学图书馆杂志。14:e1002564。doi: 10.1371 / journal.pbio.1002564